Da duene forsvant er en stor fortelling om okkupasjon, motstand og forræderi; om et ulykkelig ekteskap; om kjærlighet og farlige forbindelser; om modige og svikefulle valg. Handlingen foregår i Estland under og etter andre verdenskrig. I 1941 jages sovjetmakten ut av landet, og tyskerne blir de nye okkupantene. Tre år senere gjenerobrer sovjetstyrkene makten. På 60-tallet er kommunistregimet fast etablert med sitt nett av kontrollører og overvåkere. Tre personers liv er i sentrum: Motstandsmannen Roland kjemper for et fritt og uavhengig Estland. Hans fetter Edgar er kameleonen som alltid går dit makten er, og kan skifte identitet og lojalitet uten å nøle. Juudit er ulykkelig gift med Edgar, forelsker seg i en tysk offiser, og har bånd til den idealistiske Roland.